Dopo la morte di sua moglie Rita, Dexter viene inizialmente sospettato di essere il responsabile dell’accaduto, ma le accuse nei suoi confronti vengono presto fatte cadere. Dexter non sa come affrontare la tragedia: l’uomo che ha ucciso sua moglie, Arthur Mitchell, è già stato eliminato proprio da lui in precedenza, e ora è costretto a trovare altri modi per placare la sua rabbia ed elaborare il lutto. Astor inoltre lo incolpa della morte della madre, e col fratello Cody sceglie di andare a vivere a Orlando dai nonni paterni, amorevoli e ben diversi dal padre, lasciando Dexter da solo assieme al piccolo Harrison, a cui ora bada la babysitter Sonya. Intanto il detective Joey Quinn inizia ad avere sempre più sospetti su Dexter, e decide di farlo seguire da Stan Liddy, un poliziotto corrotto appena sospeso dagli affari interni. Quinn si innamora però della collega Debra, e i sentimenti che prova lo fanno desistere dall’indagare oltre sul fratello di lei. Anche il sergente Batista e il tenente LaGuerta, dopo il loro frettoloso matrimonio, devono affrontare qualche problema legato alla loro relazione. Dal canto suo Dexter si imbatte in Lumen Pierce, una giovane ragazza del Minnesota che è stata violentata e segregata da un feroce branco di uomini, già responsabili di una decina di omicidi e sevizie sempre ai danni di giovani ragazze. Dexter aiuta Lumen a vendicarsi dei suoi aguzzini, rivelandosi agli occhi di lei per quello che è realmente e lavorando fianco a fianco per rintracciarli e ucciderli. Nel frattempo anche la polizia di Miami inizia a indagare sugli omicidi, e sia i sospetti del dipartimento che quelli di Dexter convergono su Jordan Chase, un famoso motivatore. All’apparenza un cittadino stimato e irreprensibile, in realtà quella di Chase è soltanto un’identità di facciata: il suo vero nome è Eugene Greer, e da più di vent’anni è il leader del gruppo di violentatori coi quali organizza periodicamente il rapimento, lo stupro e la tortura di sconosciute ragazze, lasciando però ai suoi sottoposti il lavoro sporco; egli infatti non tocca mai direttamente le vittime, ma trae la sua personale gratificazione incitando e manipolando psicologicamente gli altri. Dexter e Lumen riescono man mano a scoprire l’identità degli amici di Chase e a eliminarli uno a uno, con Lumen che per la prima volta si ritrova a uccidere un essere umano. Questo, anziché allontanarli, avvicina sempre di più i due, che finiscono con l’innamorarsi. Dal canto suo Debra inizia a pensare che dietro questa nuova serie di morti ci sia una sorta di Giustiziere, una ragazza sfuggita al branco che ora sta cercando la sua vendetta, magari con l’aiuto del suo uomo. Intanto Liddy – che ha continuato a spiare Dexter per conto proprio – scopre tutto e rapisce Dexter con l’intento di farlo arrestare per riavere indietro il suo distintivo; a Dexter non rimane altra scelta che ucciderlo. Nel frattempo Chase, ormai braccato sia da Dexter che dalla polizia, rapisce Lumen e la nasconde con sé in un vecchio campeggio, il luogo dove anni prima avvenne la sua prima violenza. Dexter riesce a rintracciarli e a fermare Chase, dando poi a Lumen la possibilità di ucciderlo, in modo che possa completare la sua vendetta. Anche Debra è però sulle tracce di Chase, e arriva al campeggio proprio mentre i due stanno per andarsene: Debra li intravede (ma per loro fortuna non li riconosce) e li blocca, ma non se la sente di arrestarli poiché convinta che in fondo i due Giustizieri abbiano agito nel giusto rimediando a un torto, e li lascia andare. Dexter è ora finalmente convinto di avere trovato una compagna che lo ami per quello che è, ma la mattina seguente Lumen gli confessa che, dopo la morte di Chase, non sente più dentro di sé il passeggero oscuro, quel bisogno di uccidere che invece ancora attanaglia Dexter, e decide di tornare a casa, separandosi da lui.